Дефицит перинейрональных олигодендроцитов сателлитов в слое 3 префронтальной коры при шизофрении
https://doi.org/10.30629/2618-6667-2022-20-3-6-15
Аннотация
Обоснование: дефицит внутрикорковой миелинизации при шизофрении наиболее выражен в префронтальной коре и тесно связан с нарушением процессинга информации в мозге. Ранее мы показали снижение численной плотности (Nv) миелинизирующих олигодендроцитов (Ол) и кластеров олигодендроцитов (ОлК), образуемых их предшественниками, в 3-м и 5-м слоях поля 10 при шизофрении. Однако роль перинейрональных олигодендроцитов сателлитов (Сат-Ол) в патологии мозга человека на сегодня мало исследована.
Цель исследования: оценить число Сат-Ол на пирамидный нейрон в слое 3 поля 10 префронтальной коры при шизофрении по сравнению с контролем и исследовать корреляционные связи между числом Сат-Ол на нейрон и Nv Ол, а также Nv ОлК в норме и при шизофрении.
Материал и методы: изучены образцы мозга префронтальной коры из коллекции лаборатории клинической нейроморфологии НЦПЗ РАМН. Определяли число Сат-Ол на нейрон в подслоях 3а, 3в и 3с слоя 3 в поле 10 префронтальной коры в контроле (20 случаев) и при шизофрении (20 случаев) на тех же срезах, которые ранее использовались для определения Nv Ол и Nv ОлК.
Результаты и заключение: число Сат-Ол на пирамидный нейрон достоверно снижено во всех подслоях слоя 3 при шизофрении по сравнению с контролем (на 17 и 24% соответственно, р < 0,01). Не выявлено достоверных корреляций между числом Сат-Ол на нейрон и Nv Ол или Nv ОлК. Сравнение данных с результатами ранее проведенного аналогичного исследования в полях 39 и 40 нижней теменной коры свидетельствует о том, что изменения числа Сат-Ол на нейрон и их корреляционных связей в различных областях коры могут быть связаны с особенностями функционирования соответствующих нейронных сетей в норме и при шизофрении.
Об авторах
Н. С. КоломеецРоссия
Наталья Степановна Коломеец, доктор биологических наук, лаборатория клинической нейроморфологии
Москва
В. М. Востриков
Россия
Виктор Михайлович Востриков, доктор медицинских наук, лаборатория клинической нейроморфологии
Москва
Н. А. Уранова
Россия
Уранова Наталия Александровна, доктор медицинских наук, заведующий лабораторией, лаборатория клинической нейроморфологии
Москва
Список литературы
1. Cassoli JS, Guest PC, Malchow B, Schmitt A, Falkai P, Martins-de-Souz D. Disturbed macroconnectivity in schizophrenia linked to oligodendrocyte dysfunction: from structural findings to molecules. NPJ Schizophr. 2015;1:15034. doi: 10.1038/npjschz.2015.34
2. Bartzokis G. Neuroglialpharmacology: myelination as a shared mechanism of action of psychotropic treatments. Neuropharmacology. 2012;62(7):2137–2153. doi: 10.1016/j.neuropharm.2012.01.015
3. Grydeland H, Walhovd KB, Tamnes CK, Westlye LT, Fjell AM. Intracortical myelin links with performance variability across the human lifespan: results from T1- and T2-weighted MRI myelin mapping and diffusion tensor imaging. J Neurosci. 2013;33(47):18618–18630. doi: 10.1523/JNEUROSCI.2811-13.2013
4. Huntenburg JM, Bazin P-L, Goulas A, Villringer А, Margulies DA. A Systematic Relationship Between Functional Connectivity and Intracortical Myelin in the Human Cerebral Cortex. Cereb Cortex. 2017;27(2):981–997. doi: 10.1093/cercor/bhx030
5. Sui YV, Bertisch H, Lee H-H, Storey P, Babb JS, Goff DC, Samsonov A, Lazar M. Quantitative Macromolecular Proton Fraction Mapping Reveals Altered Cortical Myelin Pro-le in Schizophrenia Spectrum Disorders. Cereb Cortex Commun. 2021;2(2):tgab015. doi: 10.1093/texcom/tgab015 eCollection 2021.
6. Wei W, Zhang Y, Li Y, Meng Y, Li M, Wang Q, Deng W, Ma X, Palaniyappan L, Zhang N. Depth dependent abnormal cortical myelination in first episode treatment naïve schizophrenia. Hum Brain Mapp. 2020;41(10):2782–2793. doi: 10.1002/hbm.24977
7. Hof PR, Haroutunian V, Friedrich VL, Byne W, Buitron C, Perl DP, Davis KL. Loss and altered spatial distribution of oligodendrocytes in the superior frontal gyrus in schizophrenia Biol Psychiatry. 2003;53:1075–1085. doi: 10.1016/S0006-3223(03)00237-3
8. Tkachev D, Mimmack ML, Ryan MM, Wayland M, Freeman T, Jones PB, Starkey M, Webster MJ, Yolken RH, Bahn S. Oligodendrocyte dysfunction in schizophrenia and bipolar disorder Lancet. 2003;362(9386):798–805. doi: 10.1016/S0140-6736(03)14289-4
9. Polito A, Reynolds R. NG2-expressing cells as oligodendrocyte progenitors in the normal and demyelinated adult central nervous system. J Anat. 2005;207(6):707–716. doi: 10.1111/j.1469-7580.2005.00454.x
10. Zhu X, Hill RA, Dietrich D, Komitova M, Suzuki R, Nishiyama A. Age-dependent fate and lineage restriction of single NG2 cells. Development. 2011;138(4):745–753. doi: 10.1242/dev.047951
11. Gibson EM, Purger D, Mount CW, Goldstein AK, Lin GL, Wood LS, Inema I, Miller SE, Bieri G, Zuchero JB, Barres BA, Woo PJ, Vogel H, Monje M. Neronal activity promotes oligodendrogenesis and adaptive myelination in the mammalian brain. Science. 2014;344(6183):1252304. doi: 10.1126/science.1252304 Epub 2014 Apr 10. PMID: 24727982.
12. Востриков ВМ, Уранова НА. Дефицит олигодендроцитов в лобной коре при шизофрении. Журнал неврологии и психиатрии имени С.С. Корсакова. 2018;118(5):100–103. doi: 10.17116/jnevro201811851100
13. Kolomeets NS, Uranova NA. Reduced oligodendrocyte density in layer 5 of the prefrontal cortex in schizophrenia. Eur Arch Psychiatry Clin Neurosci. 2018;23:1– 8. doi: 10.1007/s00406-018-0888-0
14. Kolomeets NS, Vostrikov VM. Uranova NA. Abnormalities in oligodendrocyte clusters in the inferior parietal cortex in schizophrenia are associated with insight. Eur J Psychiat. 2013;27(4):248–258. doi: 10.4321/S0213-61632013000400003
15. Uranova NA, Vostrikov VM, Kolomeets NS, Oligodendrocyte abnormalities in layer 5 in the inferior parietal lobule are associated with lack of insight: a postmortem morphometric study. Eur J Psychiat. 2015;29(3):215–222. doi: 10.4321/S0213-61632015000300006
16. Коломеец НС, Уранова НА. Нарушение кластеризации олигодендроцитов в теменной коре при шизофрении: связь с возрастом к началу заболевания. Психиатрия. 2015;3(67):52–57.
17. Bernstein H-G, Keilhoff G, Dobrowolny H, Guest PC, Steiner J. Perineuronal oligodendrocytes in health and disease: the journey so far. Rev Neurosci. 2019;31(1):89–99. doi: 10.1515/revneuro-2019-0020
18. Takasaki C, Yamasaki M, Uchigashima M, Konno K, Yanagawa Y, Watanabe M. Cytochemical and cytological properties of perineuronal oligodendrocytes in the mouse cortex. Eur J Neurosci. 2010;32:1326–1336. doi: 10.1111/j.1460-9568.2010.07377.x
19. Battefeld A, Klooster J, Kole MHP. Myelinating satellite oligodendrocytes are integrated in a glial syncytium constraining neuronal high-frequency activity. Nat Commun. 2016;7:11298. doi: 10.1038/ncomms11298
20. Kolomeets NS, Uranova NA. Reduced number of satellite oligodendrocytes of pyramidal neurons in layer 5 of the prefrontal cortex in schizophrenia. Eur Arch Psychiatry Clin Neurosci. 2022;272(6):947–955. doi: 10.1007/s00406-021-01353-w
21. Vostrikov VM, Kolomeets NS, Uranova NA. De-cit of perineuronal oligodendrocytes in the inferior parietal lobule is associated with lack of insight in schizophrenia. Eur J Psychiat. 2014;28(2):114–123. doi: 10.4321/S0213-61632014000200005
22. Szuchet S, Nielsen JA, Lovas G, Domowicz MS, de Velasco JM, Maric D, Hudson LD. The genetic signature of perineuronal oligodendrocytes reveals their unique phenotype. Eur J Neurosci. 2011;34(12):1906–1922. doi: 10.1111/j.1460-9568.2011.07922.x
23. Коломеец НС, Востриков ВМ, Уранова НА Нарушения кластеризации олигодендроцитов в супра- и инфрагранулярных слоях поля 10 префронтальной коры при шизофрении. Журнал неврологии и психиатрии имени С.С. Корсакова. 2019;119(12):62–68. doi: 10.17116/jnevro 201911912162
24. Schmidt A, Diwadkar VA, Smieskova R, Harrisberger F, Lang UE, McGuire P, Fusar-Poli P, Borgwardt S. Approaching a network connectivity-driven classification of the psychosis continuum: a selective review and suggestions for future research. Front Hum Neurosci. 2014;8:1047. doi: 10.3389/fnhum.2014.01047
25. Whitfield-Gabrieli S, Ford JM. Default mode network activity and connectivity in psychopathology. Annu Rev Clin Psychol. 2012;8:49–76. doi: 10.1146/annurev-clinpsy-032511-43049
26. Sakurai T, Gamo NJ, Hikida T, Kim S-H, Murai T, Tomoda T, Sawa A. Cnvoerging models of schizophrenia — Network alterations of prefrontal cortex underlying cognitive impairments. Prog Neurobiol. 2015;134:178–201. doi: 10.1016/j.pneurobio.2015.09.010
27. Davis JM. Dose equivalence of the antipsychotic drugs. J Psychiatr Res. 1974;11:65–69. doi: 10.1016/0022-3956(74)90071-5
28. Tachikawa M, Fukaya M, Terasaki T, Ohtsuki SM, Watanabe M. Distinct cellular expressions of creatine synthetic enzyme GAMT and creatine kinases uCK-Mi and CK-B suggest a novel neuron–glial relationship for brain energy homeostasis. Eur J Neurosci. 2004;20:144–160. doi: 10.1111/j.1460-9568.2004.03478.x
29. Ichihara A, Greenberg DM. Further studies on the pathway of serine formation from carbohydrate. J Biol Chem. 1957;224:331–340.
30. Furuya S, Tabata T, Mitoma J, Yamada K, Yamasaki M, Makino A, Yamamoto T, Watanabe M, Kano M, Hirabayashi Y. l-serine and glycine serve as major astroglia-derived trophic factors for cerebellar Purkinje neurons. Proc Natl Acad Sci USA. 2000;97:11528–11533. doi: 10.1073/pnas.200364497
31. Rajkowska G, Selemon LD, Goldman-Rakic PS. Neuronal and glial somal size in the prefrontal cortex:a postmortem morphometric study of schizophrenia and Huntington disease. Arch Gen Psychiatry. 1998;55:215–224. doi: 10.1001/archpsyc.55.3.2154
32. Pierri JN, Volk CLE, Auh S, Sampson A, Lewis DA. Decreased somal size of deep layer 3 pyramidal neurons in the prefrontal cortex of subjects with schizophrenia. Arch Gen Psychiatry. 2001;58:466–473. doi: 10.1001/archpsyc.58.5.466
33. Garey LJ, Ong WY, Patel TS, Kanani M, Davis A, Mortimer AM, Barnes TR, Hirsch SR. Reduced dendritic spine density on cerebral cortical pyramidal neurons in schizophrenia. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 1998;65(4):446–453. doi: 10.1136/jnnp.65.4.446
34. Glantz LA, Lewis DA. Decreased dendritic spine density on prefrontal cortical pyramidal neurons in schizophrenia. Arch Gen Psychiatry. 2000;57(1):65–73. doi: 10.1001/archpsyc.57.1.65
35. Black JE, Kodish IM, Grossman AW, Klintsova AY, Orlovskaya D, Vostrikov V, Uranova N, Greenough WT. Pathology of layer V pyramidal neurons in the prefrontal cortex of patients with schizophrenia. Am J Psychiatry. 2004;161:742–744. doi: 10.1176/appi.ajp.161.4.742
36. Broadbelt K, Byne W, Jones LB. Evidence for a decrease in basilar dendrites of pyramidal cells in schizophrenic medial prefrontal cortex. Schizophr Res. 2002;58(1):75–81. doi: 10.1016/s0920-9964(02)00201-3
37. Smiley JF, Konnova K, Bleiwas C. Cortical thickness, neuron density and size in the inferior parietal lobe in schizophrenia. Schizophr Res. 2012;136(1–3):43–50. doi: 10.1016/j.schres.2012.01.006
38. Felleman DJ, Van Essen DC. Distributed hierarchical processing in the primate cerebral cortex. Cereb. Cortex. 1991;1(1):1–47. doi: 10.1093/cercor/1.1.1-a
39. Sherman SM, Guillery RW. Distinct function for direct and transthalamic corticocortical connections. J Neurophysiol. 2016;106(3):1068–1077. doi: 10.1152/jn.00429.2011
40. Hoftman GD, Datta D, Lewis DA. Layer 3 excitatory and inhibitory circuitry in the prefrontal cortex: Developmental trajectories and alterations in schizophrenia. Biol Psychiatry. 2017;81(10):862–873. doi: 10.1016/j.biopsych.2016.05.022 Epub 2016 Jun 4. PMID: 27455897
41. Xiao D, Zikopoulos B, Barbas H. Laminar and modular organization of prefrontal projections to multiple thalamic nuclei. Neuroscience. 2009;161:1067–1081. doi: 10.1016/j.neuroscience.2009.04.034
42. Keefe RS, Harvey PD. Cognitive impairment in schizophrenia. Handb Exp Pharmacol. 2012;(213):11–37. doi: 10.1007/978-3-642-25758-2_2
43. Giraldo-Chica M, Woodward ND. Review of thalamocortical resting-state fMRI studies in schizophrenia. Schizophr Res. 2017;180:58–63. doi: 10.1016/j.schres.2016.08.005
44. Chahine G, Richter A, Wolter S, Maldonado RG, Gruber O. Disruptions in the left frontoparietal network underlie resting state endophenotypic markers in schizophrenia. Hum Brain Mapp. 2017;38(4):1741–1750. doi: 10.1002/hbm.23477
45. Liu X, Zhuo C, Qin W, Zhu J, Xu L, Xu Y, Yu C. Selective functional connectivity abnormality of the transition zone of the inferior parietal lobule in schizophrenia. Neuroimage Clin. 2016;11:789–795. doi: 10.1016/j.nicl.2016.05.021
46. Chen M, Zhuo CJ, Ji F, Li GY, Ke XY. Brain function differences in drug-naive first-episode auditory verbal hallucination- schizophrenia patients with versus without insight. Chin Med J (Engl). 2019;132(18):2199–2205. doi: 10.1097/CM9.0000000000000419
47. van Landeghem FK, Weiss T, von Deimling A. Expression of PACAP and glutamate transporter proteins in satellite oligodendrocytes of the human CNS. Regul Pept. 2007;142(1–2):52–59. doi: 10.1016/j.regpep.2007.01.008
48. Kim S, Webster MJ. Integrative genome-wide association analysis of cytoarchitectural abnormalities in the prefrontal cortex of psychiatric disorders. Mol Psychiatry. 2011;4:452–461. doi: 10.1038/mp.2010.23
49. Price CJ. The anatomy of language: contributions from functional neuroimaging. J Anat. 2000;197:335–359. doi: 10.1046/j.1469-7580.2000.19730335.x
50. Buckner RL, Sepulcre J, Talukdar T, Krienen FM, Liu H, Hedden T, Andrews-Hanna JR, Sperling RA, Johnson KA. Cortical hubs revealed by intrinsic functional connectivity: Mapping, assessment of stability, and relation to Alzheimer’s disease. J Neurosci. 2009;29:1860–1873. doi: 10.1523/JNEUROSCI.5062-08.2009
51. Humphreys GF, Lambon Ralph MA. Fusion and fission of cognitive functions in the human parietal cortex. Cereb Cortex. 2014;25:3547–3560. doi: 10.1093cercor/bhu198
52. Cunningham SI, Tomasi D, Volkow ND. Structural and functional connectivity of the precuneus and thalamus to the default mode network. Hum Brain Mapp. 2017;38(2):938–956. doi: 10.1002/hbm.23429
53. Fang F, Zhang H, Zhang Y, Xu H, Huang Q, Adilijiang A, Wang J, Zhang Z, Zhang D, Tan Q, He J, Kong L, Liu Y, Li XM. Antipsychotics promote the differentiation of oligodendrocyte progenitor cells by regulating oligodendrocyte lineage transcription factors 1 and 2. Life Sci. 2013;93(12–14):429–434. doi: 10.1016/j.lfs.2013.08.004
54. Bi X, Zhang Y, Yan B, Fang S, He J, Zhang D, Zhang Z, Kong J, Tan Q, Li XM. Quetiapine prevents oligodendrocyte and myelin loss and promotes maturation of oligodendrocyte progenitors in the hippocampus of global cerebral ischemia mice. J Neurochem. 2012;123(1):14–20. doi: 10.1111/j.1471-4159.2012.07883.x
Рецензия
Для цитирования:
Коломеец Н.С., Востриков В.М., Уранова Н.А. Дефицит перинейрональных олигодендроцитов сателлитов в слое 3 префронтальной коры при шизофрении. ПСИХИАТРИЯ. 2022;20(3):6-15. https://doi.org/10.30629/2618-6667-2022-20-3-6-15
For citation:
Kolomeets N.S., Vostrikov V.M., Uranova N.A. Deficit of Perineuronal Satellite Oligodendrocytes in Layer 3 of the Prefrontal Cortex in Schizophrenia. Psychiatry (Moscow) (Psikhiatriya). 2022;20(3):6-15. (In Russ.) https://doi.org/10.30629/2618-6667-2022-20-3-6-15